O Museu Municipal de Penafiel dispõe, no seu percurso expositivo, de cinco salas de exposição de longa duração, dedicadas à Identidade, ao Território, à Arqueologia, aos Ofícios e à Terra e Água. O tratamento museográfico dos seus conteúdos constituiu sobretudo um exercício de adequação de suportes à natureza e exibição dos objetos, explorando metaforicamente a singularidade de cada espaço. O resultado implicou a montagem de cinco ambientes museográficos distintos, unidos por uma história comum ao longo do tempo, e que configuram cinco pontos de vista e de exploração sobre o território e a comunidade que o ocupa ao longo de milénios.
O Museu Municipal também promove e acolhe diversas exposições temporárias ao longo do ano, não só na Sala de Exposições Temporárias como ainda noutros espaços do percurso, nomeadamente nas galerias laterais, pátios e salas do serviço educativo.